Pseudogymnoascus destructans: caracterização fenotípica e molecular de isolados do norte de Portugal, fatores de risco e indicadores ecológicos

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2023-07-25
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Os morcegos são considerados importantes reservatórios de diversos agentes patogénicos, tais como bactérias, fungos e vírus, com impacto na saúde humana, animal e vegetal. A Síndrome do Nariz Branco (WNS), foi detetada pela primeira vez em 2006, em Nova Iorque, tendo sido identificada até ao presente em 38 estados dos EUA e em 8 províncias do Canadá. Esta dermatofitose, é provocada por Pseudogymnoascus destructans (Pd), um fungo psicrófilo emergente identificado em 2009, que até ao presente causou uma mortalidade em massa estimada em cerca de 7 milhões de morcegos na América do Norte. No continente Europeu, a deteção molecular de Pd foi confirmada pela primeira vez em 2009, tendo sido efetuada em diversos países, sem, no entanto, se observarem lesões cutâneas graves nos morcegos ou uma taxa de mortalidade relevante. No entanto, é fundamental referir que os morcegos na Europa são espécies protegidas e com estatuto de conservação. P. destructans foi isolado pela primeira vez na Península Ibérica em 2014, na região de Trás-os-Montes, abrindo uma perspetiva de investigação multidisciplinar nesta área que se tem vindo a revelar frutuosa e cuja continuidade se traduz no presente trabalho. Neste sentido, as premissas do conceito One Health, têm permeado esta linha de investigação na UTAD, estudando o microbioma cutâneo dos morcegos da região, com o objetivo de conhecer o seu potencial de risco na saúde pública, sanidade animal e na agricultura, bem como outros efeitos nos ecossistemas da região. No presente estudo foram analisadas 41 amostras provenientes da superfície cutânea de morcegos, que habitam hibernáculos da região de Trás-os-Montes, por métodos microbiológicos e moleculares, destacando a análise filogenética dos isolados obtidos (n=18), o que veio confirmam a existência de um microbioma cutâneo diverso e complexo nos quirópteros amostrados. A identificação morfológica e molecular dos isolados revelou a presença de fungos filamentosos na superfície cutânea, nomeadamente Pseudogymnoascus destructans, cujos isolados obtidos têm 99% de similaridade com as sequências anteriormente isoladas em Portugal e no presente estudo foram todas isoladas a partir de Rhinolophus ferrumequinum. O isolamento maioritário de fungos do género Penicillium em morcegos do género Rhinolophus, mostrou-se relevante devido à importância médica desses fungos em indivíduos imunodeprimidos. O isolamento de Oidiodendron griseum que produz substâncias fungicidas, abre uma janela de oportunidade para o seu estudo enquanto antagonista de Pd, que caso se confirme poderá ter um papel de destaque no controlo biológico da proliferação de Pd na superfície cutânea, bem como na redução da sua disseminação entre morcegos. Um facto relevante é o isolamento do fungo Phaeothecoidea melaleuca a partir da superfície cutânea de um Rhinolophus hipposideros, indicando a possível introdução de uma nova espécie fúngica exótica nos ecossistemas europeus. Este estudo fornece informações importantes sobre o microbioma cutâneo de morcegos em Portugal e destaca a importância da conservação dessas espécies, bem como das medidas de biossegurança durante as incursões nos hibernáculos de morcegos.
Bats are considered important reservoirs of various pathogens, including bacteria, fungi, and viruses, with an impact on human, animal, and plant health. White-Nose Syndrome (WNS) was first detected in 2006 in New York and has since been identified in 38 US states and 8 Canadian provinces. This dermatomycosis is caused by Pseudogymnoascus destructans (Pd), an emerging psychrophilic fungus identified in 2009. It has caused an estimated mass mortality of around 7 million bats in North America. In Europe, molecular detection of Pd was first confirmed in 2009 in several countries, although no severe skin lesions or significant mortality rates have been observed in bats. However, it is important to note that bats in Europe are protected species with conservation status. P. destructans was first isolated in the Iberian Peninsula in 2014, in the Trás-osMontes region, opening up prospects for multidisciplinary research in this area. The "One Health" concept has guided this research at UTAD, focusing on studying the cutaneous microbiome of bats in the region to assess their potential risks to public health, animal health, agriculture, and the local ecosystems. In this study, samples were analysed from the cutaneous surface of 41 bats inhabiting hibernation sites in the Trás-os-Montes region using microbiological and molecular methods. Phylogenetic analysis of the obtained isolates (n=18) confirmed the presence of a diverse and complex cutaneous microbiome in the sampled bats. Morphological and molecular identification of the isolates revealed the presence of filamentous fungi on the cutaneous surface, notably Pseudogymnoascus destructans, with the obtained isolates showing a predominantly 99% similarity to previously isolated sequences in Portugal, all isolated from Rhinolophus ferrumequinum. The predominant isolation of Penicillium fungi from Rhinolophus bats is relevant due to the medical importance of these fungi in immunocompromised individuals. The isolation of Oidiodendron griseum, which produces fungicidal substances, presents an opportunity for studying its potential as an antagonist to Pd. If confirmed, it could play a significant role in the biological control of Pd proliferation on the cutaneous surface and in reducing its dissemination among bats. A notable finding is the isolation of the fungus Phaeothecoidea melaleuca from the cutaneous surface of Rhinolophus hipposideros, indicating the possible introduction of a new exotic fungal species into European ecosystems. This study provides valuable information about the cutaneous microbiome of bats in Portugal and emphasizes the importance of conserving these species, as well as implementing biosafety measures during bat cave expeditions.
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Palavras-chave
Pseudogymnoascus destructans , Síndrome do Nariz Branco (WNS)
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